המוזיאון נוסד בשנת 1987 וממוקם במרכז קריית המוזיאונים. הבניין המקורי שתוכנן בסגנון הבינלאומי,שהיה אופייני בשנות ה-30,שימש בראשיתו בית חרושת. ההרחבה והשיפוץ של מבנה המוזיאון החלו בשנת 2017 והסתיימו בשנת 2021,עם פתיחתו המחודשת של מוזיאון רמת גן לאמנות ישראלית.
בית הצייר אהרון כהנא (1967-1905), הממוקם ברוקח 145, נבנה בתחילת שנות ה-60ושימש כסטודיו לציור ולקרמיקה לאהרון כהנא ורעייתו מידא. המבנה,שתוכנן על ידי האדריכל יעקב רכטר, שימש כמוזיאון לאמנות הקרמיקהמשנות ה-90 ובו נמצא התנור המקורי לשריפת קרמיקה של הזוג כהנא.
בית האמן נתן רפפורט(1987-1911),הממוקם ברח' רוקח 125, שימש כסטודיו של האמן בשנות פעילותו בארץ.נתן רפפורט היה פסל, צייר וצלם יהודי יליד ורשה שבפולין. האנדרטאות המונומנטליות שיצר להנצחת השואה והגבורה מוצגות ביד ושם בירושלים, בוורשה, בניו ג'רזי ובמקומות נוספים בעולם.
ביתו של האמן יוסף קונסטנט, הממוקם בסמדר 42, בו שהה האמן לסירוגין החלמשנת 1962, שימש לאחר פטירתו כגלריה ציבורית לתערוכות פיסול מתחלפות. יוסף קונסטנט (1892, יפו– 1969, פריז) היה פסל וצייר יהודי.הוא היה שותף להקמת ארגון שמטרתו לקדם את האמנות המודרנית והאוונגרדית בארץ ישראל.
המוזיאון לאמנות רוסית הוקם ב־1996 ומבוסס על תצוגת קבע של אוסף צטלין, שאותו תרמו בני הזוג מריה ומיכאל צטלין
המוזיאון לאמנות המזרח הרחוק ע"ש יחיאל נהרי הוקם ב־1988 ומבוסס על האוסף של יחיאל נהרי ז"ל, שנתרם לעיר רמת גן ב־1962
במבנה לשימור נמצא הסטודיו בו פעל האמן קוֹסוֹ אלול (1920 -1995), בסמוך אליו נמצא פסל האבן המונומנטלי מעשה ידיו: הנביא (1963).
קוסו אלול היה פסל ישראלי־קנדי יליד רוסיה. יצירותיו מגלמות שילוב בין פיסול פיגורטיבי בהשפעת האמנות "הכנענית", לבין הפשטה בסגנון קבוצת "אופקים חדשים", בה היה חבר.
מתחם "קריית המוזיאונים" הוקם כחלק מחזונו של אברהם קריניצי, ראש העיר הראשון של רמת גן. הקריה שימשה מרחב פעילות ויצירה לאמנים באזור וכוללת בתוכה את מוזיאון רמת גן לאמנות ישראלית ומספר בתי אמנים המשמשים כיום כגלריות וחללי אמנות. קריית המוזיאונים משתרעת בין מבנה מוזיאון רמת גן לאמנות ישראלית, הממוקם על דרך אבא הלל סילבר בעיר, לבין גדת נחל הירקון לאורכה שוכנים חללי האמנות השונים.
